Аргунов учился у Г.Х.Гроота, придворного художника императрицы Елизаветы. В 1747 г. вместе с Гроотом он создает иконы для церкви Большого Царскосельского дворца.
Присутствующие познакомились с ранним творчеством живописца - портретами князя Ивана Ивановича и княгини Екатерины Александровны Лобановых-Ростовских. Произведения периода 1750-х –1760-х годов начинают новый этап в творчестве Ивана Аргунова. В “Портрете неизвестного художника” и “Портрете неизвестной” художник создает новый тип изображения — “интимный портрет”. Художник изображает человека в органической связи с предметами, которые характеризуют их интересы и склонности - главный герой изображен с газетой, а его жена – с книгой. Это свидетельствует об образованности супружеской четы.

Расцвет творчества Аргунова пришелся на 1760-е гг. В конце шестидесятых годов Шереметевы переехали в Москву, назначив художника управляющим своего "Миллионного дома" в Петербурге. Из-за постоянной работы по дому в качестве управляющего, художник пишет весьма редко. Но именно в эти годы он создал едва ли не самое знаменитое свое произведение, – “Портрет неизвестной в русском костюме”. Его картина стала первым полотном на крестьянскую тему в русском искусстве. На картине изображена женщина в наряде крестьянки Московской губернии.
Важное место среди работ Аргунова 1760-х годов занимают парадные заказные портреты. Аргунов являлся придворным портретистом Шереметевых и поэтому неоднократно писал портреты Шереметевых (“Портрет графа П.Б.Шереметева”, и парный к нему “Портрет графини В.А. Шереметевой”).